Iwagakure была основана Первым Цутикагэ после Эпохи Воюющих Государств. Хаширама Сенджу, Первый Хокаге, передал деревне хвостатых зверей (включая Четырёххвостого и Пятихвостого) как жест дружбы и для баланса сил. Во время Второй Мировой Войны Шиноби Второй Цучикаге встретился в бою со Вторым Мизукаге, и оба погибли.
В Третью Мировую Войну Ивагакуре вела бои против Конохи. Долгое время она имела преимущество, но разрушение моста Каннаби силами Минато Намикадзе прервало линию снабжения и переломило ход войны. Минато, прозванный Жёлтой Молнией, в одиночку разбил тысячу шиноби Ивагакуре, после чего Третий Цучикаге признал поражение.
Даже в мирное время Ивагакуре вела скрытую подрывную деятельность, используя наёмников вроде Акацуки для операций, которые нельзя было проводить официально. Дейдара, ученик Третьего Цучикаге, похитил запретную технику и взорвал часть деревни, после чего стал террористом и был насильно завербован в Акацуки. Ивагакуре также предала союзников из Киригакуре в инциденте у перевала Ёсуга и пыталась напасть на ослабленную Коноху после разрушения, но была остановлена.
Ивагакуре, как и другие великие деревни, запечатывала своих хвостатых зверей в джинчурики — Роши (Четырёххвостый) и Хан (Пятихвостый). Известно, что к Хану относились пренебрежительно, но Третий Цучикаге на Саммите Каге назвал потерю обоих джинчурики от рук Акацуки позором.
В Четвёртую Мировую Войну Ивагакуре вступила в Объединённые Силы Шиноби. Поначалу Третий Цутикаге намеревался продолжать старую политику подрыва союзников, но разговор с Пятым Казекаге убедил его в необходимости подлинного сотрудничества. Ооноки лично участвовал в сражениях, подавая пример.